المدينة المظلمة يكافح رجل مع ذكريات ماضيه ، بما في ذلك الزوجة التي لا يتذكرها ، في عالم مرعب بلا شمس ، وتديره كائنات تمتلك قوى التحريك الذهني وتبحث عن أرواح البشر. تدور قصة الفيلم حول (جون موردوش) الذي يكتشف افتقاده للذاكرة، وكذلك تورطه في مجموعة من جرائم القتل، فيحاول جاهدا استجماع ماضيه واسترداد ذاكرته، وفي أثناء ذلك يعثر على مجموعة من الكائنات الغريبة التي تستطيع إجبار البشر على النوم، وتخطط لتغيير معالم المدينة وطبيعة سكانها، فيحاول جاهدا تدمير كل مخططاتهم قبل تمكنهم من الاستيلاء على عقله.